一直覬覦桔梗的強盜鬼蜘蛛將靈魂出賣給了妖怪讓妖怪吞噬自己,後來死去得鬼蜘蛛變成了邪惡的妖怪奈落,奈落分別變成兩人的樣子,打傷桔梗搶走了四魂之玉,襲擊犬夜叉。
犬夜叉誤以為桔梗欺騙他,憤怒的襲擊村子,奪走了四魂之玉。
而桔梗用盡最後的力量,射出封印的箭,將犬夜叉封印在了御神木上。
犬夜叉帶着絕望和怨恨陷入了五十年的沉睡,桔梗也追隨他帶着玉而死。
犬夜叉被封印五十年後,桔梗五百年之後的轉世——日暮戈薇,一個普通的神社少女,穿越了時空,解除了他的封印,並重新將四魂之玉帶回了戰國時代。
鬼蜘蛛曾被大火燒傷,摔下懸崖,被桔梗救下。
貪戀桔梗的鬼蜘蛛為了得到可以活動的身體,讓妖怪吃掉了自己殘廢的身體,並因此誕生出了妖怪奈落。
在旅途中戈薇與犬夜叉一行人先後結識了法師彌勒,並通過彌勒處得知五十年前造成他和桔梗相互誤解的人就是奈落。
在旅途中,兩人結識了失去父親的小狐妖七寶。
七寶為了向雷獸兄弟飛天滿天報殺父之仇,前來偷取戈薇的四魂碎片。
戈薇為了救七寶,結果被滿天抓走,犬夜叉和七寶找到了雷獸兄弟,經過了一番苦戰,犬夜叉終於戰勝了雷獸兄弟,救回了戈薇。
小狐狸妖怪七寶也加入了戈薇和犬夜叉的隊伍,一起踏上了尋玉的旅途。
殺生丸找到犬夜叉後的殺生丸利用妖怪無女假扮犬夜叉過世的母親十六夜接近犬夜叉。
在逃出墓地所在後殺生丸起了殺心,想殺害犬夜叉,但無女因為母愛散發為了保護犬夜叉而死。
在犬夜叉得到鐵碎牙後,殺生丸妖化成犬型,然而鐵碎牙感知到犬夜叉保護人類的決心,妖化了的鐵碎牙斬斷了殺生丸的左臂。
殺生丸後來更是三番兩次的試圖奪取鐵碎牙。
彌勒就是想通過收集四魂之玉來找出奈落並殺了他。
犬夜叉也從彌勒處得知五十年前造成他和桔梗相互誤解的人就是奈落,於是加入了彌勒法師的戈薇一行開始了尋找四魂碎片以及奈落的征程。
就在這個時候奈落找到殺生丸,[你好像很煩惱啊,公子,您就是犬夜叉的哥哥殺生丸少爺嗎?]
[你是什麼人?],[我是和您一樣憎恨犬夜叉的人]
你可以試一試這個手臂,就可以拿起犬夜叉所擁有的妖刀碎牙了,這個巢一定對你有所幫助。
[報上你的名號來吧]
[我叫奈落!]
這邊犬夜叉,日暮戈薇等人正在村莊裏吃飯休息。就在這時殺生丸發起了攻擊。」
[你的動作還是那麼遲鈍啊,犬夜叉。]
[混賬,殺生丸,你來幹什麼?]
[我來要你腰間的鐵碎牙。]
說着殺生丸面向犬夜叉襲來,把犬夜叉的鐵碎牙打飛,並握住了鐵碎牙。
[為為什麼你能拿起鐵碎牙]
[你明白這把刀讓區區半妖使用有多浪費吧。]
就在這時,彌勒立刻使用風穴,殺生丸立即使用巢,最猛勝犧牲自身的毒封住彌勒的風穴。
犬夜叉擋住殺生丸的攻擊,讓彌勒戈薇趕快走!並趁機拿走自己的刀。殺生丸看了看便走開走開了。
日暮戈薇趕忙查看犬夜叉的傷勢,很快犬夜叉的傷就好,犬夜叉就讓戈薇先回到現代。
戈薇和犬夜叉告別後,便從屍骨之井回到現代了。
彌勒和犬夜叉去找楓婆婆了,楓婆婆說到犬夜叉看你的傷勢暫時不能夠參加戰鬥了。
就在經過除妖村的時候,犬夜叉與一位除妖少女發生了戰鬥。
奈落設下詭計讓珊瑚的弟弟琥珀被奈落控制並射殺了父親和姐姐。奈落使計讓珊瑚聽到村里人被犬夜叉全部殺死。
珊瑚信以為真,決定向犬夜叉報仇。後來珊瑚找到了犬夜叉便與犬夜